Jak rostliny reagují na znečištění atmosféry

Fakulta agrobiologie potravinových a přírodních zdrojů, ČZU v Praze

Znečištění ovzduší představuje jeden z významných environmentálních stresorů, které ovlivňuje vitalitu rostlin. Podle Kozioła a Whatleye (1984) bylo poprvé imisní poškození rostlin popsáno Evelynem roku 1661, avšak první výzkum na rostlinách uskutečnil roku 1871 Stockhardt. Ten se zaměřil na studium vlivu kouře na porosty smrku a jedle v Německu. Ve 20. století byla pozornost zaměřena především na vliv polutantů na fyziologické a ultrastrukturální změny rostlinné buňky (Heumann 2002; Veliková a kol. 2000).

Znečišťující látky v ovzduší lze dělit na primárně emitované a sekundárně vznikající v důsledku těchto emisí. Mezi první skupinu patří zejména polutanty emitované v plynné fázi - oxidy dusíku (NO_x), oxid siřičitý (SO₂), těkavé organické sloučeniny (VOC) a prachové částice (PM), které mohou na svém povrchu obsahovat další látky jako polycyklické aromatické uhlovodíky (PAH) a toxické kovy. Nejčastěji vznikajícími sekundárními polutanty je přízemní ozon (O₃), silné anorganické kyseliny, jejichž důsledkem je významné snížení pH atmosférických srážek - vznikají kyselé deště a v případě iniciace specifických fotochemických procesů vedoucích k tvorbě oxidačního smogu i toxické peroxyacylnitráty.

Uvedené látky působí na rostliny buď v rámci akutní expozice, která se vyznačuje působením toxických látek v krátkém časovém úseku, nebo vlivem chronického působení. Toto působení se vyznačuje dlouhodobým působením spíše nízkých koncentrací polutantů. Vliv působení dlouhodobé depozice kyselých dešťů na lesní ekosystémy je uveden na obr. 2.

Obr. 2: Vliv dlouhodobého působení kyselých dešťů na lesní ekosystém (https://www.meteorologiaenred.com)

Podle Rai et al. (2011) má akutní poškození polutanty jasně patrné symptomy, které zahrnují nekrotické a chlorotické skvrny na listech, které se nachází na okraji listové čepele nebo jsou v mezi listovou žilnatinou. Oproti patogenním organismům jsou spíše barvy červené, hnědé nebo černé.

Příznaky poškození rostlin se mohou projevit jako latentní poškození, které souvisí se změnou fyzikálních pochodů. Jedná se především o změny na úrovní fotosystémů rostlin, transportu elektronů a výměnu plynů. Např. podle Räsänen et al. (2017) znečišťující látky typu CO, SO₂, NOx a O₃ reagují s povrchem listů a do rostlinných pletiv pronikají přes průduchovou štěrbinu a odtud se dostávají do intracelulárních prostor, kde následně mohou narušit otevírání a uzavírání průduchů, transpiraci a výměnu plynů, jak dokládají Rai et al., (2011), tím dochází k narušení uhlíkového metabolismu, jak demonstruje obr. 3. Z něho vyplývá, že vystavení různým znečišťujícím látkám může mít za následek řadu efektů, které formují metabolickou reakci rostlin. Hlavní místo interakce mezi rostlinami a znečišťujícími látkami se nachází na rozhraní list-vzduch. Přes průduchy mohou hlavní antropogenní polutanty, jako je CO₂, SO₂, O₃, stejně jako H₂S a NO_x vstupovat a difundovat do intracelulárního prostoru rostliny. Rostliny mohou omezit vstup škodlivin regulujících výměnu plynů uzavřením průduchů, ale tím také dochází ke snížení absorpce CO₂ s negativním vlivem na fixaci uhlíku a fotosyntézu. Nízká absorpce CO₂ a snížení tvorby chlorofylu negativně ovlivňují centrální metabolismus rostlin, což má za následek snížení biosyntézy cukrů a aminokyselin. Což se v konečném důsledku projeví snížením růstu a výnosu a viditelnými symptomy na listech (Papazian et Blande, 2020).

Zároveň se tvoří reaktivní formy kyslíku (ROS), které souvisí se vznikajícím oxidativním stresem, ale také s obrannou reakcí rostlin (Ainsworth et al. 2012; Yendrek a kol. 2015).

Obr. 3: Buněčné a fyziologické reakce rostlin na kombinaci látek znečišťujících ovzduší (upraveno podle Papazian et Blonde, 2020).

Dále se jedná o akutní poškození, které se vyznačuje destrukcí pletiv, zasycháním okrajů listů, žloutnutím mezi žilnatinou, usycháním, vybělením, opadem až smrtí jedince (Bagard et al. 2008; Couture et al. 2017).

V případě chronického působení rostliny na polutanty reagují také žloutnutím pletiv, opadem listů, změnami na úrovni biochemické a fyziologické, chřadnutím a odumřením jedince (Muneer et al. 2014).

V následující části bude pozornost zaměřena na jednotlivé znečišťující látky a jejich vliv na rostliny.

Prachové (tuhé) částice jsou obvykle ve spojení s vnějším povrchem rostlin, kdy významnou roli především hrají fyzikální a morfologické vlastnosti listu. Jedná se zejména o jeho tvar, velikost, počet průduchů, kutikula a trichomy. Z výsledků např. Chen et al., (2017) vyplývá, že jehlice akumulují více prachových částic o velikosti 2,5 ?m než listy široké. V případě povrchové kontaminace dochází ke změnám odrazivosti světla a jeho absorpce listy, čímž se omezuje uhlíkový metabolismus. Terzaghi et al. (2013) uvádí, že také průduchy se podílí na akumulaci pevných částic, kdy mohou zadržet nebo absorbovat částice o velikosti 2,5 ?m a 10 ?m.

Oxid siřičitý je rostlinou přijímán přes průduchy a je transportován apoplastem. V rostlinných pletivech je hydratován a oxidován na siřičitany a sírany, které následně při vysokých koncentracích inhibují fotosyntézu a energetický metabolismus rostlin. Podle Miszalski a Mydlarz (1990) je toto způsobeno také tím, že dochází k poškození fotosystémů, ztrátou chlorofylů, čímž se snižuje absorpce slunečního záření a v konečném důsledku se nížení tvorba biomasy. Např. u rostlin rajčete byl prokázáno snížení rychlosti fotosyntézy v důsledku působení vysokých koncentrací oxidu siřičitého. Tento negativní vliv byl podle těchto autorů částečně eliminován zvyšující se koncentrací CO₂ v atmosféře.

Mezi vizuální příznaky patří chloróza mezi listovou žilnatinou a nekróza, která se projevuje především u širokolistých rostlin. U jehlic se objevují chlorotické skvrny a hnědnutí špiček (Rennenberg, 1984). Vzhledem k tomu, že se uvnitř listů tvoří kyselina sírová, tak se na listech mohou objevovat také díry (Elliott-Kingston et al. 2014).

Chronická expozice vysokým hladinám SO₂ může nakonec vést k inhibici růstu rostlin, a dokonce k jejich smrti, což dokazuje vliv kyselých dešťů na lesní ekosystémy Jizerských a Krušných hor.

Při působení slunečního záření na atmosféru vznikají nejenom těkavé organické sloučeniny (VOC), ale také ozon a oxidy dusíku, kdy podle Muneer et al. (2014), z nichž více jak 90 % tvoří NO. Oxidy dusíku společně s oxidem siřičitým jsou součástí kyselých dešťů a též jsou součástí světelného smogu.

Příjem oxidů dusíku je ovlivněn vodním filmem na povrchu listů a chemickým složením vosků a kutikuly (Wang et al., 2015; Burkhardt, 2010). Rostliny však rychleji absorbují plynný NO₂ než NO, neboť NO₂ rychle reaguje s vodou a NO je ve vodě prakticky nerozpustný. Law et Mansfield (1982) uvádějí, že právě NO2 je toxičtější než NO.

Fytotoxicita NO₂ se projevuje velkými, nepravidelnými hnědými nebo černými skvrnami na listech. Avšak v porovnání s dalšími polutanty je relativně vzácná. Tato skutečnost je dána tím, že se jedná o rostlinné živiny, které uvnitř listových buněk tvoří nejenom NO₃, ale i NO₂, využitelné v dusíkatém metabolismu rostlin.

Jako toxické koncentrace pro 10% snížení výnosu je pro citlivé rostliny 80 ?g.m^?3 a pro vysoce odolné rostliny 150 ?g.m^?3 ozonu. Rostlina přijímá O₃ přes průduchy a odtud je transportován apoplastem. V rámci apoplastu a plazmatické membrány reaguje s vodou a vytváří další reaktivní formy kyslíku. Tyto formy kyslíku, včetně vlastního ozonu mohou narušit integritu buněčné membrány a poškodit SH skupiny aminokyselin. Příznaky poškození ozonem jsou bílé, žluté nebo hnědé skvrny na listech. Vedle těchto vizuálních příznaků dochází podle Elliott-Kingston et al. (2014) ke snížení obsahu chlorofylů v listech a jejich následnou degradaci, poškození fotosystémů, které souvisí s rychlou peroxidací lipidů v membránách chloroplastů. V rámci uhlíkového metabolismu (fotosyntézy) dochází k degradaci RUBISCO, čímž se následně snižuje fixace CO₂ a snižuje se tvorba biomasy, omezuje se transport produktů metabolismu do kořenů (Grantz et al. 2006). Dochází také k uzavírání průduchů. V případě akutní expozice ozonu dochází u fazolu obecného k tvorbě metanolu, produktům lipoxygenázové dráhy, VOC a methylsalicylátu (Li et al. 2017).

Vedle těchto negativních dopadů na rostliny se ozon a další reaktivní formy kyslíku (ROS) podílí na obraně rostlin vůči patogenům, v rámci hypersenzitivní reakce, což lze považovat za programovanou buněčnou smrt (Overmyer et al. 2005) a ovlivňuje genovou transkripci.

Rostliny tyto látky přijímají přes průduchy, viz. obr.3, a jsou často součástí jejich metabolismu. Jejich koncentrace v rostlinném těla se obvykle zvyšuje v rámci stresové reakce na abiotické stresory, jako je například sucho, vysoká teplota (Blande et al. 2014) a biotické stresory (Pareja a Pinto-Zevallos, 2016). Reakce rostliny na některé těkavé organické látky je shodná s reakcí na xenobiotika, což znamená jejich detoxikaci v rámci metabolismu xenobiotik. Tento metabolismus zahrnuje enzymatický rozklad pomocí oxidoreduktáz, popř. hydroláz. Poté následuje biokonjugace s cukry, aminokyselinami, organickými kyselinami nebo peptidy a poté jsou odstraněny z cytoplazmy do vakuoly (Edwards et al., 2011).

V případě polutantů se jedná o vzájemnou kombinaci SO₂, H₂S, NO_x nebo O₃, které ovlivňují primární i sekundární metabolismus rostlin. Podle (Khaling a kol. 2015; Papazian a kol. 2016) dochází ke změnám ve složení cukrů, polyaminů, fenylpropanoidů a fytohormonů. Mezi základní projevy obranné reakce rostlin lze zařadit morfologické změny, které souvisí se změnami vegetativních a generativních orgánů, které jsou často doprovázeny změnami na buněčné úrovni. Změny často souvisí s degradací tylakoidů a destrukcí chlorofylů, což se projevuje chlorózami a nekrózami (Da Silva a kol. 2005). Další barierou pro vstup toxických látek je kutikula a epikutikulární vosk, jak je patrné z mikrofotografií z rastrovací elektronové mikroskopie - obr. 4.

Obr. 4: Mikrofotografie z rastrovacího elektronového mikroskopu povrchu listu topolu černého (Populus nigra). a) horní epidermis kontrolního listu, b) horní epidermis znečištěného listu, c) dolní epidermis kontrolních tostlin, dú dolní epidermis znečištěného listu, měřítko = 50 ?m (použito z Gostlin, 2016).

V případě pevných částic hraje významnou roli v obranných mechanismech rostlin především anatomicko-morfologické charakteristiky listové čepele, jak je uvedeno na obr. 5. Podle Zhang et al. (2017) jsou významné rozdíly v přijmu pevných částic a jejich transportu dále do rostliny v rámci listnáčů a jehličnanů. Uvedení autoři konstatují, že povrch listů koreluje s ukládáním PM do listů, kdežto v případě jehlic má významnou pozitivní korelaci kutikula, epikutikulární vosk a hustota průduchů (S?b?. et al., 2012; Weerakkody et al., 2017; Viecco, et al., 2018; Wang et al., 2015).

Obr. 5: Průřez střední částí jehlice Abies alba z kontrolní oblasti; hypodermis je nespojité pod spodní i horní epidermis; palisádový parenchym je jednovrstevný. (b) Průřez přes střední část jehlice z nečištěné oblasti. Akumulace taninu a polyfenolické sloučeniny jsou indikovány jak v palisádovém, tak houbovém parenchymu. (c) Průřez přes střední část poškozené jehlice. Spodní buňky epidermis a podpokožky jsou naplněny taninem; v buňkách houbového parenchymu je možné pozorovat tmavé skvrny - polyfenolické sloučeniny; struktura centrálního válce je změněna; transfuzní pletivo se zhroutilo; a floém je hypertrofován. (měřítko = 100 ?m), (Gostlin, 2010).

Rostliny se brání příjmu SO₂ tím, že uzavírají průduchy, aby tím zabránily jeho transportu do buněčných kompartmentů, což však v konečném důsledku snižuje rychlost fotosyntézy. Na straně druhé může docházet v buňkách k hromadění rozpustných cukrů. Např. u borovice Banksovy (Pinus banksiana L.) se po expozici 0,34-0,51 ppm SO₂ zvýšila koncentraci několika aminokyselin a posunula poměr v celkovém množství redukujících a neredukujících cukrů, což je patrně způsobeno aktivní přeměnou polysacharidů na monosacharidy (Malhotra a Sarkar 1979). Tausz et al. (1996) uvádí, že u smrku ztepilého (Picea abies L.) se při nízké koncentraci SO2 (0,6 ppm) zvýšil obsah sulfátu, cysteinu a celkového glutathionu (s vyššími hladinami sníženého GSH).

Podle Di Carlo et al. (2004) se rostliny brání zvýšené hladině ozonu v atmosféře na základě chemických reakcemi s rostlinnými monoterpeny. Jud et al. (2016) dále uvádějí, že polotěkavé organické sloučeniny (např. diterpenoidy), které vylučují trichomy na listech jsou velmi účinným sinkem O₃.

Na rostlinu však nepůsobí pouze jeden stresový faktor, ale vždy se jedná o kombinaci několika stresorů, proto i reakce rostlin na kombinaci stresorů se může lišit od reakce na jednotlivé polutanty (Holopainen a Gershenzon 2010).

Z výsledků Souza et al. (2013) vyplývá, že v případě vzájemné kombinace NO_x a O₃ u rostlin fazolu měsíčního dochází k tomu, že samotná expozice O₃ vyvolala mnohem silnější reakci než od NO. Na základě těchto výsledků je možné konstatovat, že expozice NO může zvýšit odolnost rostlin vůči O₃. Vuorinen a kol. (2005) studovali vliv dvojnásobné koncentrace CO₂, O₃ a jejich vzájemnou kombinaci na emise VOC břízy bělokoré. Z jejich výsledků je patrné, že CO₂ snižuje emisi VOC. U borovice deskovité bylo zjištěno, že v případě zvýšené koncentrace O₃ dochází k průkaznému zvýšení emise VOC, zatímco CO₂ snížil negativní vliv ozonu (Xu et al., 2012).

Text vznikl díky projektu Lokální kvalita ovzduší - věc veřejná, podpořeného Norskem prostřednictvím Norských fondů, jehož cílem je zvýšit povědomí obyvatel o této problematice.

Ainsworth, E. A., Yendrek, C. R., Sitch, S., Collins, W. J., Emberson, L. D. (2012). The effects of tropospheric ozone on net primary productivity and implications for climate change. Annual Review of Plant Biology, 63(1), 637-661.

Bagard, M., Le Thiec, D., Delacote, E., Hasenfratz?Sauder, M. P., Banvoy, J., Gérard, J., Dizengremel, P., Jolivet, Y. (2008). Ozone?induced changes in photosynthesis and photorespiration of hybrid poplar in relation to the developmental stage of the leaves. Physiologia Plantarum, 134(4), 559-574.

Blande, J. D., Holopainen, J. K., Niinemets, Ü. (2014). Plant volatiles in polluted atmospheres: stress responses and signal degradation. Plant, Cell & Environment, 37(8), 1892-1904.

Burkhardt, J. (2010). Hygroscopic particles on leaves: nutrients or desiccants? Ecological Monographs, 80, 369-399

Couture, J. J., Meehan, T. D., Rubert-Nason, K. F., Lindroth, R. L. (2017) Effects of elevated atmospheric carbon dioxide and tropospheric ozone on phytochemical composition of trembling aspen (Populus tremuloides) and paper birch (Betula papyrifera). Journal of Chemical Ecology, 43, 26-38.

Da Silva, C. L., Oliva, M., Azevedo, A. A., Araújo, J. M., Aguiar, R. M. (2005) Micromorphological and anatomical alterations caused by simulated acid rain in Restinga plants: Eugenia uniflora and Clusia hilariana. Water, Air, & Soil Pollution, 168:129-143

Di Carlo, P., Brune, W. H., Martinez, M., Harder, H., Lesher, R., Ren, X. (2004). Missing OH reactivity in a forest: evidence for unknown reactive biogenic VOCs. Science 304, 722-725.

Edwards, R., Dixon, D. P., Cummins, I., Brazier-Hicks, M., Skipsey, M. (2011). "New perspectives on the metabolism and detoxification of synthetic compounds in plants," in Organic Xenobiotics and Plants, eds P. Schrode and C. D. Collins (New York, NY: Springer), 125-148

Elliott-Kingston, C., Haworthb, M., McElwain, J. C. (2014). Damage structures in leaf epidermis and cuticle as an indicator of elevated atmospheric sulphur dioxide in early Mesozoic floras. Review of Palaeobotany and Palynologyjournal, 208, 25-42

Gostin, I. (2010). Structural changes in silver fir needles in response to air pollution. Analele Universitatii din Oradea, Fascicula Biologie. 17(2), 300-305

Gostin,, I. (2016). Air pollution stress and plant response. In Plant responses to air pollution, Springer, Singapore, pp. 99-117.

Grantz, D., Gunn, S., Vu, H. (2006) O₃ impacts on plant development: A meta-analysis of root/shoot allocation and growth. Plant, Cell & Environment, 29, 1193-1209.

Heumann, H. G. (2002) Ultrastructural localization of zinc in zinc-tolerant Armeria maritima ssp. halleri by autometallography. Journal of Plant Physiology, 159, 191-203

Holopainen, J. K., Gershenzon, J. (2010) Multiple stress factors and the emission of plant VOCs. Trends in Plant Science, 15, 176-184.

Chen, L., Liu, C., Zhang, L., Zou, R., Zhang, Z. (2017). Variation in tree species ability to capture and retain airborne fine particulate matter (PM2.5). Scientific Reports. 7, 3206.

Khaling, E., Papazian, S., Poelman, E. H., Holopainen, J. K., Albrectsen, B. R., Blande, J. D. (2015). Ozone affects growth and development of Pieris brassicae on the wild host plant Brassica nigra. Environmental Pollution, 199, 119-129

Kozioł, M. J., Whatley, F. R. (1984). Gaseous air pollutants and plant metabolism. Butterworths, London

Law, R. M., Mansfield, T. A. (1982). "Oxides of nitrogen and the greenhouse atmosphere," in Effects of Caseous Air Pollution in Agriculture and Horticuttiire, eds M. H. Unsworth and D. P. Ormrod, (London: Butterworth Scientific), 93-112.

Li, S., Harley P. C., Niinemets Ü. (2017) Ozone-induced foliar damage and release of stress volatiles is highly dependent on stomatal openness and priming by low-level ozone exposure in Phaseolus vulgaris. Plant, Cell and Environment, 40, 1984-2003.

Malhotra S., Sarkar S. (1979) Effects of sulfur dioxide on sugar and free amino-acid content of pine seedlings. Physiologia Plantarum, 47, 223-228.

Miszalski Z., Mydlarz J. (1990) SO₂ influence on photosynthesis of tomato plants (Lycopersicon esculentum L) at different CO₂ concentrations. Photosynthetica, 24, 2-8.

Muneer, S., Kim, T. H., Choi, B. C., Lee, B. S., Lee, J. H. (2014) Effect of CO, NOx and SO₂ on ROS production, photosynthesis and ascorbate-glutathione pathway to induce Fragaria x annasa as a hyperaccumulator. Redox Biology, 2, 91-98.

Overmyer, K., Brosche, M., Pellinen, R., Kuittinen, T., Tuominen, H., Ahlfors, R., Keinanen, M., Saarma, M., Scheel, D., Kangasjärvi, J. (2005) Ozone-induced programmed cell death in the Arabidopsis radical-induced cell death1 mutant. Plant Physiology, 137, 1092-1104.

Papazian, S., Blande, J. D. (2020), Dynamics of plant responses to combinations of air pollutants, Review, Plant Biology (Stuttg), 1, 68-83

Papazian, S., Khaling, E., Bonnet, C., Lassueur ,S., Reymond, P., Moritz, T., Blande, J. D., Albrectsen B. R. (2016). Central metabolic responses to ozone and herbivory affect photosynthesis and stomatal closure. Plant Physiology, 172, 2057-2078.

Parej,a M., Pinto-Zevallos, D. M. (2016). Impacts of induction of plant volatiles by individual and multiple stresses across trophic levels. In: Blande J.D., Glinwood R. (Eds), Deciphering Chemical Language of Plant Communication. Springer International Publishing, pp. 61-94.

Rai, R., Rajput, M., Agrawal, M., Agrawal, S. B. (2011) Gaseous air pollutants: A review on current and future trends of emissions and impact on agriculture. Journal of Scientific Research, 55, 77-102.

Räsänen, J. V., Leskinen, J. T. T., Holopainen, T., Joutsensaari, J., Pasanen, P., Kivimäenpää, M. (2017) Titanium dioxide (TiO₂) fine particle capture and BVOC emissions of Betula pendula and Betula pubescens at different wind speeds. Atmospheric Environment, 152, 345-353.

Rennenberg, H. (1984). The fate of excess sulfur in higher plants. Annual Review of Plant Physiology. 35, 121-153.

S?b?, A., Popek, R., Nawrot, B., Hanslin, H. M., Gawronska, H., Gawronsk, S. W. (2012). Plant species differences in particulate matter accumulation on leaf surfaces. Science of The Total Environment. 427-428, 347-354

Souza, S. R., Blande, J. D., Holopainen, J. K. (2013). Pre-exposure to nitric oxide modulates the effect of ozone on oxidative defenses and volatile emissions in lima bean. Environmental Pollution, 179, 111-119.

Tausz, M., De Kok, L. J., Stulen, I., Grill, D. (1996) Physiological responses of Norway spruce trees to elevated CO₂ and SO₂. Journal of Plant Physiology, 148, 362-367.

Terzaghi, E., Wild, E., Zacchello, G., Cerabolini, E. L., Jones, K. V., Di Guardo, A. (2013). Forest filter effect: role of leaves in capturing/releasing air particulate matter and its associated PAHS. Atmospheric Environment. 74, 378-384.

Velikova, V., Yardanovm I., Edrevamm A. (2000) Oxidative stress and some antioxidant systems in acid rain-treated bean plants. Plant Science, 151, 59-66

Viecco, M. et, Sergio, V., Jorquera, H., Bustamante, W., Gironás, J., Dobbs, C., Leiva, E. (2018). Potential of particle matter dry deposition on green roofs and living walls vegetation for mitigating urban atmospheric pollution in semiarid climates. Sustainability 10, 2431

Vuorinen, T., Nerg, A., Vapaavuori, E., Holopainen, J. (2005) Emission of volatile organic compounds from two silver birch (Betula pendula Roth) clones grown under ambient and elevated CO₂ and different O₃ concentrations. Atmospheric Environment, 39, 1185-1197.

Wang, L., Gong, H., Liao, W. Wang, Z. (2015). Accumulation of particles on the surface of leaves during leaf expansion. Science of The Total Environment. 532, 420-434

Weerakkody, U., Dover, J. W., Mitchell, P. Reiling, K. (2017). Particulate matter pollution capture by leaves of seventeen living wall species with special reference to railtraffic at a metropolitan station. Urban For. Urban Green. 27, 173-186

Xu, S., Chen, W., Huang, Y., He, X. (2012) Responses of growth, photosynthesis and VOC emissions of Pinus tabulaeformis Carr. Exposure to elevated CO₂ and/or elevated O₃ in an urban area. Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology, 88, 443-448

Yendrek, C. R., Koester, R. P., Ainsworth, E. A. (2015) A comparative analysis of transcriptomic, biochemical, and physiological responses to elevated ozone identifies species-specific mechanisms of resilience in legume crops. Journal of Experimental Botany, 66, 7101-7112.

Zhang, W., Wang, B. Niu, X. (2017).Relationship between leaf surface characteristics and particle capturing capacities of different tree species in Beijing. Forests, 8, 92